Его родители, Артур Руэл Толкин, управляющий английского банка, и Мейбл Толкин (Саффилд), прибыли в Южную Африку незадолго до рождения сына в связи с продвижением Артура по службе. 17 февраля 1894 у Артура и Мейбл родился второй сын, Хилари Артур Руэл. В детстве Толкина укусил тарантул, и это событие позже повлияло на его творчество. О больном мальчике заботился доктор по имени Торнтон Куимби, и, как предполагают, он послужил прообразом Гэндальфа Серого. В начале 1895 после смерти отца семейства семья Толкин возвращается в Англию. Оставшись одна с двумя детьми, Мейбл просит помощи у родственников. Возвращение домой было тяжёлым — родственники матери Толкина не одобряли её брака. После смерти отца от ревматической лихорадки, семья поселилась в Сэйрхоуле, возле Бирмингема. Стремясь найти опору в жизни, Мейбл погрузилась в религию, приняла католичество (это привело к окончательному разрыву с родственниками-англиканами) и дала детям соответствующее образование, в результате Толкин всю жизнь оставался глубоко религиозным человеком. Мейбл также научила сына основам латинского языка, а также привила любовь к ботанике, и Толкин с ранних лет любил рисовать пейзажи и деревья. Он много читал, причём с самого начала невзлюбил «Остров сокровищ» и «Гаммельнского крысолова», зато ему нравилась «Алиса в Стране Чудес» Льюиса Кэрролла, истории про индейцев, произведения Джорджа МакДональда в стиле фэнтези и «Книга Фей» Эндрю Лэнга. Мать Толкина умерла от диабета в 1904, в возрасте 34-х лет, перед смертью она доверила воспитание детей отцу Фрэнсису Моргану, священнику Бирмингемской церкви, сильной и неординарной личности. Именно Фрэнсис Морган развил у Толкина интерес к филологии, за что тот был впоследствии очень благодарен. Дошкольный возраст дети проводят на природе. Этих двух лет Толкину хватило на все описания лесов и полей в его произведениях. В 1900 Толкин поступает в школу короля Эдварда, где он выучил древнеанглийский язык и начал изучать другие — валлийский, древненорвежский, финский, готский. У него рано обнаружился лингвистический талант, после изучения староваллийского и финского языков он начал разрабатывать «эльфийские» языки. Впоследствии он учился в школе святого Филиппа и оксфордском колледже Эксетер. В 1911 во время обучения в школе короля Эдварда Толкин с тремя друзьями — Робом Джилсоном, Джеффри Смитом и Кристофером Уайзменом — организовали полусекретный кружок, именуемый ЧКБО — «Чайный клуб и барровианское общество». Такое название связано с тем, что друзья любили чай, продававшийся около школы в универсаме Барроу, а также в школьной библиотеке, хотя это было запрещено. Даже после окончания школы члены ЧК поддерживали связь, например, встретились в декабре 1914 в доме Уайзмена в Лондоне. Летом 1911 Толкин посещает Швейцарию, о чём впоследствии упоминает в письме 1968, отмечая, что путешествие Бильбо Бэггинса по Туманным Горам основано на пути, который Толкин с двенадцатью товарищами проделал от Интерлакена до Лаутербруннена. В октябре того же года он начал своё обучение в Оксфордском университете, в колледже Эксетер. В 1915 Толкин с отличием закончил университет и пошёл служить лейтенантом в полк Ланкаширских стрелков, вскоре Джон был призван на фронт и участвовал в Первой мировой войне. Джон пережил кровавую битву на Сомме, где погибло двое его лучших друзей из ЧК, после чего возненавидел войны, заболел сыпным тифом, после длительного лечения был отправлен домой с инвалидностью. Последующие годы он посвятил научной карьере: сначала преподавал в Университете Лидса, в 1922 получил должность профессора англо-саксонского языка и литературы в Оксфордском университете, где стал одним из самых молодых профессоров (в 30 лет) и скоро заработал репутацию одного из лучших филологов в мире. В это же время он начал писать великий цикл мифов и легенд Средиземья, который позже станет «Сильмариллионом». В его семье было четверо детей, для них он впервые сочинил, рассказал, а потом записал «Хоббита», который был позже опубликован в 1937 сэром Стэнли Ануином. «Хоббит» пользовался успехом, и Ануин предложил Толкину написать продолжение, но работа над трилогией заняла длительное время, и книга была закончена только в 1954, когда Толкин уже собирался на пенсию. Трилогия была опубликована и имела колоссальный успех, что немало удивило автора и издателя (Ануин ожидал, что потеряет значительные деньги, но книга лично ему очень нравилась, и он очень хотел опубликовать произведение своего друга. Книга была поделена на три части, чтобы после публикации и продажи первой части стало понятно, стоит ли печатать остальные).

После смерти жены в 1971 Толкин возвращается в Оксфорд, но вскоре после непродолжительной, но тяжёлой болезни, умирает 2 сентября 1973. Все его произведения, изданные после 1973, включая «Сильмариллион», изданы его сыном Кристофером.